Одним из важных достижений университетской карьеры Толкина было его участие в переводе Нового Завета на английский язык. Он присоединился к работе в 1940 году как один из одиннадцати переводчиков, и его коллегами были такие люди, как С.Л. Грин, К.Д. Роуз и Э.В. Нейдер. Толкин занимался переводом Евангелий и Книги Откровения, распределяя работу с другими участниками команды. Из-за того, что в процессе работали множество людей, перевод затянулся на многие годы, вплоть до 1958 года, но в итоге был завершен. Перевод Толкина был написан в более формальном и архаичном стиле, отличающемся от того, что было на тот момент принято для переводов библейских текстов на английский язык. Толкин был вдохновлен ранней королевской редакцией английского языка, целью которой было сохранение языка Шекспира и Кингс Джеймса в исходном виде. Этот подход отражался в переводе Толкина – он использовал устаревшие формы глаголов и существительных, а также сохранял оригинальные имена и термины в наиболее близком к исходному варианте написания. В то же время перевод Толкина не был лишен определенных индивидуальных черт его стиля. Он был более плавный и красочный, чем многие другие переводы Нового Завета. Это было свидетельством особой любви Толкина к языку и его таланта переводчика, способного сохранять и передавать дух исходного текста. Участие Толкина в переводе Нового Завета показывает еще один аспект его интересов и узкой специализации. Он был увлечен реконструкцией исторических форм языка, и его работы в этой области влияли на его переводческий стиль. Он также был глубоко религиозным человеком, и этот фактор, вероятно, играл роль в том, что он решил присоединиться к переводческой команде. В целом перевод Толкина Нового Завета не стал очень известным или значимым для общества, но для его личной карьеры он был важным шагом. Он продолжил заниматься переводческой работой на протяжении всей своей жизни, переводя не только библейские тексты, но и другие литературные произведения, такие как "Беовульф". Его интерес к языку и переводам, а также его навык создания своих языков, стали основой для создания такого мира, как Средиземье. И хотя перевод Нового Завета не является ключевым моментом в карьере Толкина, он проиллюстрировал его широкий кругозор и университетский опыт, который впоследствии помог ему создать свои произведения, пользовавшиеся огромной популярностью по всему миру.

Проведение лекций по английской литературе и создание своих курсов по истории и филологии – это одна из главных составляющих университетской карьеры Толкина. Он начал свою преподавательскую деятельность в Оксфордском университете в 1925 году, как лектор по староанглийскому языку. Толкин преподавал в разных университетских колледжах, включая Пембрук-колледж, Мертон-колледж и Леди-Маргарет-холл. Его курсы охватывали широкий спектр тем, включая английскую литературу, средневековую историю, языки и филологию. Он создал множество курсов по филологии, которые включали в себя изучение среднеанглийской, староанглийской и старонорвежской литературы, а также лекции по истории и культуре средневековья. Он также дал курс лекций по сравнительной филологии, который включал в себя сравнение английского языка с другими германскими и романскими языками. Толкин был популярным и уважаемым преподавателем, его лекции были интересными и доступными для студентов. Он пользовался особым авторитетом среди своих студентов, особенно среди тех, кто интересовался литературой. Помимо преподавания литературы, Толкин также создал свой курс по истории и филологии, в котором он использовал свой опыт изучения средневековой литературы и культуры. Он был часто цитирован своими коллегами и студентами за свой профессионализм и глубокий теоретический уровень знаний. Можно с уверенностью сказать, что преподавательская деятельность Толкина имела огромное значение в его жизни. Она помогла ему получить уважение и известность в университетских кругах. Его лекции и курсы были востребованы студентами, а его мнение и советы были ценными для многих. Его методы преподавания и курсы по филологии стали образцом для многих университетских преподавателей, и до сих пор они используются в учебных заведениях по всему миру.