В период с 239 по 242 гг. пресвитер Ориген назначается штатным проповедником Кесарийской Церкви. В соответствии с циклом ветхозаветных и новозаветных чтений, длившимся три года [17], им произносятся Гомилии («проповеди», «беседы») почти на все книги Ветхого и Нового Завета – третий жанр его экзегетических трудов, записывавшихся скорописцами со слуха и адресованных рядовым верующим.
Трехлетний цикл не был закончен Оригеном по вине недоброжелателей из Кесарийского клира, которые обвиняли его в увлечении аллегоризмом в ущерб историчности Писания, в использовании других иудейских переводов Ветхого Завета, в распространении учения о предсуществовании душ и т. д. Судя по всему, епископ Феоктист раньше времени освободил его от должности проповедника: этим можно объяснить, почему Памфил с Евсевием не нашли в Кесарийской библиотеке тех гомилий, которыми Ориген должен был закончить свой цикл. Несколько гомилий он произносит в Иерусалиме по приглашению епископа Александра. Затем он обращается к Комментариям на апостольские послания (243) и к Комментариям на Пророков (244).
В 245 г. вслед за окончанием обучения и отъездом Феодора, произносящего на прощание свое Слово благодарственное (автор обыкновенно отождествляется со свт. Григорием Неокесарийским, Чудотворцем), Ориген совершает вторичную попытку обосноваться в Афинах. Здесь он оканчивает Комментарии на Иезекииля и составляет вторые, пространные Комментарии на Песнь песней. Не закрепившись в Афинах, Ориген движется дальше, возможно, по направлению к Риму. В Никополе Эпирском он находит пятый перевод Ветхого Завета. Но к лету 245 г. или к весне 246 г. он снова возвращается в Кесарию.
На пути в Палестину в Эфесе у него состоялась встреча с неким александрийцем: снова дискутировался вопрос о спасении диавола. Вернувшись в Египет, этот человек письменно доложил епископу Ираклу о беседе, исказив слова Оригена. Иракл решил выступить с осуждением Оригена в ереси в письме Папе Римскому Фабиану, основным сюжетом которого был инцидент с епископом Аммонием Тмуитским. Ориген счел необходимым принять меры для своей защиты, для чего, невзирая на свой 60-летний возраст, отправился к своему покровителю Амвросию, находившемуся в это время в Никомидии. Перед отправлением в длительное путешествие он успевает найти шестой перевод Ветхого Завета, который завершал Гекзаплы, окончить Комментарии на Песнь песней и взяться за новые Комментарии на Псалмы – огромный труд, к сожалению, утраченный, который обнимал собой Пс. 1–72 и 118. Также Ориген охватил своими комментариями книги Притчей и Экклезиаста, но пропустил Книгу Иова.
Достигнув Никомидии, он по настоянию Амвросия пытается закончить Комментарии на Иоанна: доводит ΧΧXII том до умовения ног (Ин. 13, 3–15), но далее ограничивается Схолиями на избранные места из оставшихся глав. При моральной поддержке Амвросия он составляет Послание папе Фабиану, защищая свои труды, но одновременно признавая свою неправоту в том, что не повиновался требованию осудившего его епископа Димитрия не выносить на публику деликатные вопросы своего учения. Восхваляя в Послании Амвросия, его поддержку своим трудам и его рвение по их распространению, Ориген вместе с тем указывает, что таким образом были опубликованы некоторые его наброски, не предназначенные для широкой аудитории. Чтобы подкрепить свое Послание каким-нибудь авторитетом, Ориген списывается с епископом Кесарии Каппадокийской Фирмилианом, который с готовностью составляет свое ручательное письмо.