В 1628 г. Успенская церковь упоминается как уже существующая. В 1644 г. по челобитию Ивана Денисова и Ильи Иванова, было разрешено перестроить деревянную церковь в камень, и устроить в ней три престола – Успения Божией Матери, Нерукотворного Спаса и свв. апостолов Петра и Павла.

С 9 июля 1644 г. по 1 июля 1649 г. шло строительство церкви, тщанием человека владимирской гостинной сотни Патрикея, а также Андрея и Григория Родионовичей Денисовых, их племянниками и владимирских посадских людей Василия Обросимовича Хмылова и Семиона Ивановича Сомова.

Церковь одноэтажная. С северной стороны был освящен придел в честь Зачатия праведной Анны. Одновременно с церковью была построена колокольня с шатровым верхом. В первое время она располагала замечательным звоном, собранным по ноте, но потом два колокола разбились. На большом колоколе надпись гласила, что он был приложен 25 марта 1650 г. храмоздателями Денисовыми в память родителей и родственников.

В 1655 г., во время моровой язвы, монастырь был обращен в женский. По переписи 1715 г. в монастыре было пятнадцать монахинь. В 1725 г., за недостатком средств к содержанию, монастырь был упразднен, его инокини переведены в Успенский Княгинин монастырь, а прихожане – к Ильинской церкви.

В 1754 г., по распоряжению епископа Владимирского Платона, в здании бывшего монастыря была открыта духовная семинария. Богослужения в Успенской церкви стали отправлять иеромонахи-учителя. Приблизительно в то же время, рядом с Богородицкой церковью стояла теплая церковь Богоявления Господня, но когда она была уничтожена, неизвестно.

В 1776 г. в Успенскую церковь был переведен причт упраздненной Зачатьевской церкви[5], и стал служить особый священник. Но по-прежнему церковь была местом молитв воспитанников семинарии.

В XVIII в. церковь имела три престола: Успения Божией Матери, Нерукотворного Образа и свв. апостолов Петра и Павла. В 1803 г., по благословению епископа Владимирского Ксенофонта, эти приделы были упразднены, а трапеза обращена в теплую церковь св. Богоотец Иоакима и Анны. В 1855 г. были расписаны церковные стены. Почти одновременно со строительством церкви, храмоздателями или их ближайшими родственниками были пожертвованы свечи в подсвечниках, с соответствующими надписями.

В 1889 г. по распоряжению Св. Синода, церковь была полностью передана в ведомство семинарии, а настоятелем ее отныне становился ректор семинарии.

Несмотря на то, что церковь была приходской и семинарской, в народе и в XIX в. ее продолжали называть «Богородицкий монастырь».

Владимирскую семинарию окончило немало выдающихся людей. Были среди выпускников и те, кому предстояло пострадать Христа ради: священномученик Никита Делекторский, священномученик Николай Красовский, священномученик Николай Поспелов, священномученик Емилиан Гончаров, священномученик Василий Покровский, священномученик Федор Дорофеев, священномученик Александр Поспелов.

В настоящее время Владимирская духовная семинария находится в братских корпусах Богородице-Рождественского монастыря. Церковь Успения Божией Матери передана старообрядцам.

Князе-Владмирская церковь на городском кладбище. До конца XVIII в. при каждой Владимирской церкви было свое кладбище. В 1770-х гг., когда Владимир посетила моровая язва, возникла необходимость обустройства кладбища за пределами города.

В 1785 г. была выделена земля, принадлежавшая Богородицкой церкви, на средства обывателей построена каменная церковь с колокольней. В 1891 г. она получила новый иконостас и отопление. Главный престол был освящен в честь св. равноап. князя Владимира, приделы – прав. Симеона Богоприимца и Анны Пророчицы, и св. мч. Адриана и Наталии.