Весной 1996 г. В.Путин занимался (вместе с Алексеем Кудриным) избирательной кампанией А.Собчака по выборам на пост губернатора Санкт-Петербурга. В.Путину А.Собчак поручил убедить депутатов городского Законодательного собрания перенести выборы с 16 июня на 19 мая, чтобы соперники не успели провести избирательную кампанию. Ранним утром 13 марта 1996 В.Путин привез в ЗС указ Ельцина, разрешавший выборы мэра 19 мая, и проект решения о переносе выборов, а затем «на протяжении недели буквально «выкручивал руки» городскому парламенту: кого-то уговаривал, кому-то откровенно обещал руководящую должность в мэрии, кого-то просил смириться с неизбежным» («Известия», 12.08.1999).

Усилиями В.Путина 20 марта – в последний день, когда можно было легально перенести выборы – большинство депутатов проголосовало за перенос.

После поражения А.Собчака на выборах, В.Путин ушел в отставку со своих постов в правительстве Санкт-Петербурга и получил приглашение от управляющего делами президента Павла Бородина стать его заместителем.

На должности заместителя управляющего делами Президента РФ (с июля 1996 по март 1997) В.Путин курировал зарубежную собственность управления делами. Во время пребывания В.Путина на этой должности все бывшее имущество СССР и КПСС за границей было поставлено на учет и переоформлено – передано фактически в собственность Управлению делами президента.

26 марта 1997 указом президента В.Путин был назначен заместителем руководителя Администрации Президента РФ – начальником Главного контрольного управления (ГКУ) Президента, сменив на этом посту А.Кудрина, ставшего заместителем министра финансов.

На IV съезде НДР 19 апреля 1997 был избран членом политсовета ВОПД НДР (из 178 человек).

21 июня 1997 3-я конференция петербургского регионального отделения НДР удовлетворила просьбу В.Путина об освобождении от должности председателя совета в связи с его назначением руководителем ГКУ, оставив его представителем петербургского отделения в общероссийском политсовете НДР. Новым председателем регионального совета НДР стал президент АО «Ленинец» Анатолий Турчак (в 1999 его сменил президент ЗАО «Петербургская топливная компания» (ПТК) Андрей Степанов, а в 2000 г. – ректор Горной академии Владимир Литвиненко).

19 сентября 1997 был включен в состав Межведомственной комиссии Совета Безопасности РФ по экономической безопасности.

25 мая 1998 был назначен первым заместителем руководителя Администрации Президента – ответственным за работу с регионами (сменив Викторию Митину). Руководителем АП – непосредственным начальником Путина – был зять Ельцина Валентин Юмашев. До начала июня 1998 года Путин оставался также начальником Контрольного управления Администрации Президента (в июне 1998 это управление по рекомендации В.Путина было поручено возглавлять Николаю Патрушеву).

15 июля 1998 возглавил Комиссию при Президенте РФ по подготовке договоров о разграничении предметов ведения и полномочий между федеральными органами государственной власти и органами государственной власти субъектов Российской Федерации (вместо отправленного в отставку Сергея Шахрая). С тех пор не был подписан ни один такой договор.

25 июля 1998 указом президента В.Путин был назначен директором Федеральной службы безопасности России (ФСБ).

1 октября 1998 был введен в состав постоянных членов Совета Безопасности РФ, а 18 ноября 1998 указом Президента РФ включен в обновленный состав Совета Безопасности.

В качестве руководителя ФСБ произвел ряд кадровых и структурных изменений, упразднил два крупнейших управления ФСБ – экономической контрразведки (УЭК) и контрразведовательного обеспечения стратегических объектов (УКРОСО), создав вместо них 6 новых управлений. Добился регулярного финансирования ФСБ, а также (непосредственно у Ельцина, минуя бюрократическую лестницу) повышения зарплаты сотрудникам ФСБ, уравняв их с работниками СВР и ФАПСИ.