Когда скончался великий князь Иоанн, на плечи святителя пала опека над несовершеннолетним князем Московским Димитрием Иоанновичем. Он был душой советов и дел князя Димитрия; когда же пришло время Димитрию Иоанновичу на деле занять великокняжеский престол, святитель Алексий с радостью благословил питомца своего чудотворной Владимирской иконой Божией Матери. Трудами святителя росла и крепла власть великого князя Московского.

Не все князья, однако, желали признавать власть Москвы; и святителю Алексию пришлось немало потрудиться, дабы примирить строптивых властителей Русской земли и восстановить мир в родной стране. Мудрый святитель старался объединить все русские княжества в единый союз, который в будущем мог бы противостоять Орде и добиться независимости, – и это ему удалось. Можно с полным правом сказать, что именно святитель Московский Алексий, хотя и не призывавший никогда к «восстанию», «революции», стоял у истоков борьбы против татарского ига, переломным событием которой должна была стать битва на поле Куликовом в 1380 году, принесшая воспитаннику святителя, святому благоверному князю Димитрию, славу освободителя земли Русской и прозвище Донской.

Однако сам святитель не успел при земной жизни увидеть эту победу своего духовного сына. 12 февраля 1378 года, предузнав о своем скором отшествии к Господу, святитель совершил Божественную литургию и причастился Святых Христовых Таин. Затем, пожелав всем пребывать в мире, он воздал всем последнее целование и спокойно предал Господу свою праведную душу, будучи восьмидесяти пяти лет от роду, из которых двадцать четыре года он занимал первосвятительский престол. Тело его было с подобающею честью погребено в построенном им храме во имя Архистратига Михаила, в приделе Благовещения Пресвятой Богородицы.

И вновь, как некогда во дни земной жизни Московского святителя, Господь не пожелал, чтобы честные мощи Его угодника пребывали скрытыми от всех под спудом. После того как прошло около 60 лет со дня кончины святителя Алексия, в правление великого князя Василия Васильевича, дивный во святых Своих и прославляющий их всеблагой Бог открыл христианам это бесценное сокровище.

Так как первый храм, построенный самим святителем Алексием во имя Архистратига Михаила, был деревянный, то случилось, что крыша этого храма, пришедшая от долгого времени в ветхость, обрушилась прямо во время совершения Божественной литургии (по устроению Божию все бывшие в это время в храме остались невредимыми). Тогда великий князь повелел построить новый, каменный храм, и когда внутри прежнего деревянного храма стали копать рвы для фундамента нового храма, то нашли мощи великого святителя Алексия совершенно неповрежденными тлением. Даже ризы на почившем святителе были совершенно целы, как будто их надели накануне. Мощи святителя перенесли в новый каменный храм; тогда же митрополит Московский Алексий был торжественно прославлен в лике святых.

Впоследствии, при великом князе Московском Иоанне III Васильевиче, был выстроен особый храм в честь святителя Алексия Московского, и мощи его были перенесены туда. Рака с мощами святого пребывала в этом храме около двухсот лет, до 1686 года. Так как храм за это время обветшал, то в 1683 году, по повелению благочестивого царя и великого князя Феодора Алексеевича, был построен новый обширный храм, куда руками самих царей и великих князей Иоанна Алексиевича и Петра Алексиевича, в сопровождении Святейшего Всероссийского Патриарха Иоакима, епископов, всего духовенства и множества народа, мощи великого святителя Алексия были торжественно перенесены 20 мая 1686 года.