В царствование Василия III Иоанновича (1505–1533) двуглавый орел изображается уже с раскрытыми клювами, из которых высовываются язычки. Об этом, например, свидетельствует печать, приложенная в 1523 г. к записи государя и великого князя Василия Иоанновича при отбытии его с войском в Казань. Вкратце, если подойти с чисто художественной точки зрения, можно сказать, что орел начинает злиться. В то же время, рассмотрев Россию того времени, заметим, что она укрепляет свои позиции, становится новым центром православия. Этот факт нашел свое воплощение в теории монаха Филофея «Москва – третий Рим», известной из послания монаха Василию III.

В царствование Иоанна IV Васильевича (1533–1584) Русь одержала решающие победы над Казанским и Астраханским царствами, присоединила Сибирь. Рост могущества русского государства отразился и на его гербе. Двуглавый орел на государственной печати увенчан одной короной с восьмиконечным православным крестом над ней. На лицевой стороне печати на груди орла изображен щит вырезанной, или «германской», формы с единорогом – личным знаком царя. Дело в том, что все символы, используемые в личной символике Иоанна IV, взяты из Псалтыря, что свидетельствует об укоренении христианства на Руси. На оборотной стороне печати на груди орла – щит с изображением святого Георгия, побивающего змея. Впоследствии эта сторона печати сыграет важную роль в формировании Российского герба. Изображение Московского герба на груда орла становится традиционным. Однако, в соответствии с древнерусской иконописной традицией, святой Георгий обращен в правую от зрителя сторону, что противоречит геральдическим правилам.

21 февраля 1613 г. Земский собор избрал на царство Михаила Федоровича Романова. Это положило конец смутам, которые в период между кончиной Ивана Грозного и воцарением на престол Михаила Романова подорвали дух русского народа и чуть не искоренили русскую государственность. Россия выходила на путь процветания и величия. В этот период орел на гербе «встрепенулся» и впервые распустил крылья, что могло означать «пробуждение» России после длительного сна и начало новой эры в истории государства. К этому периоду Россия полностью окончила свое объединение и уже сумела стать единым и довольно прочным государством. И этот факт символично отразился в Государственном гербе. Над орлом вместо восьмиконечного креста появилась третья корона, что означало Святую Троицу, однако трактовалось многими как символ единства великорусов, малороссов и белорусов.

Алексей Михайлович Романов (1645–1676) сумел завершить русско-польский конфликт, установив Андрусовское перемирие с Польшей (1667). При нем Россия смогла «показать себя» всей Европе. Российское государство занимает довольно значительное место рядом с европейскими государствами.

В период царствования Алексея Романова отмечено также появление нового изображения гербового орла. Это связано с тем, что, по просьбе царя, император Священной Римской империи Леопольд I прислал в Москву своего герольдмейстера Лаврентия Хурелевича, который в 1673 г. написал сочинение «О родословии российских великих князей и государей, с показанием имевшегося, посредством браков, сродства между Россией и восемью европейскими державами, то есть Цезарем римским, королями английским, датским, гишпанским, польским, португальским и шведским, и с изображением оных королевских гербов, а в середине их великого князя св. Владимира, на конце же портрета царя Алексея Михайловича». Она явилась отправной точкой для развитая российской геральдики.