Ипатьевский монастырь всегда особо почитался царской династией. Экономическое положение обители укреплялось многочисленными жалованными царскими грамотами. В Троицкий собор из Московского Кремля в знак особой царской милости было прислано Царское место. Также из Московского Кремля государь передал в Ипатьевский монастырь сохранившийся до наших дней Тихвинский образ Божией Матери. Почти четыреста лет он считается одной из главных святынь Ипатьевского монастыря. В 1626 году, по велению патриарха всея Руси Филарета, в монастырь привезли ковчег с частью Ризы Господней.

Последние два вклада особо почитались не только в самом монастыре, но и во всей Костроме. Любовь костромичей к Тихвинской иконе Божией Матери была так велика, что во время главного Крестного хода, совершающегося и поныне, в день летнего почитания чудотворной Федоровской иконы Божией Матери (29 августа по новому стилю), Тихвинский образ выносили из монастыря и вслед за Федоровским образом проносили по всему городу.

«Романовский» период в истории архитектурного ансамбля монастыря ознаменован значительными работами по ремонту и перестройке «годуновского строения». Надстраиваются крепостные стены и башни, территория монастыря увеличивается почти вдвое (за счет присоединения к Старому городу земельного участка, названного Новым городом), перестраиваются настоятельский и казначейский корпуса. Одним из самых красивых сооружений Нового города стала Зеленая надвратная башня, расположенная в центре западной крепостной стены. Она была возведена в ознаменование того, что Михаил Федорович «сим местом изшел на царство Московское».

К сожалению, первому каменному «годуновскому» Троицкому собору не суждено было дожить до наших дней. Официальной причиной его разрушения считается несчастный случай, вызванный ураганным вихрем, разрушившим купола и верхнюю часть стен собора. В 1652 году по разрешению царя Алексея Михайловича на месте старого был возведен новый Троицкий собор, росписи которого являют собой вершину русской монументальной духовной живописи XVII века.

С начала XVIII века, вследствие реформ Петра I, хозяйство Ипатьевской обители постепенно пришло в упадок. Однако в 1744 году по решению Святейшего синода была учреждена Костромская епархия, и архиерейская резиденция разместилась в Ипатьевском монастыре, а Троицкий собор получил статус кафедрального. Таким образом, древняя обитель стала административным центром Костромской епархии, и в истории Ипатьевского монастыря начался новый период.

В монастыре возобновились ремонтно-восстановительные и строительные работы. В 1760–1762 гг. на месте сильно обветшавшей церкви Рождества Богородицы был возведен новый храм, а в подклете южной галереи Троицкого собора устроена «погребальная церковь во имя Лазарева Воскресения», которая впоследствии стала усыпальницей для почивших костромских архипастырей. В 1766 году, в преддверии визита императрицы Екатерины II, в северной стене Старого города были устроены новые ворота, получившие название Северных или Екатерининских.

В 1800–1811 гг. в монастыре разбивается Архиерейский сад. Через десять лет был расширен Архиерейский корпус, в несколько диссонирующем с древней монастырской архитектурой XVI–XVII вв. стиле классицизма оформляются его каменный третий этаж и восточный фасад.

Во второй четверти XIX века государь вновь посетил Ипатьевскую обитель и распорядился о реконструкции всех поврежденных зданий и о придании обители статуса «колыбели» царской семьи. С этого знаменательного во всех отношениях императорского визита представители династии Романовых стали постоянно бывать в Ипатьевском монастыре.