После смерти Цезаря (44 г. до н. э.) Вергилий вернулся в Мантую. Во время раздачи земель ветеранам – сторонникам триумвиров – Вергилий два раза терял свои владения, но каждый раз его спасало личное вмешательство Октавиана.
В Риме, куда поэт приезжал хлопотать по своим владениям, он сошелся с богатым всадником Меценатом, советником Октавиана по дипломатическим и идеологическим вопросам, и окружавшими его поэтами.
Три «вечных» вопроса не давали поэту покоя: как, для чего и во имя чего жить. На грандиозные вопросы он дал грандиозные ответы – в трех поэмах, написанных гекзаметром: «Буколиках», «Георгиках» и «Энеиде».
Поистине знаменитой является четвертая эклога «Буколик» (42—между 39 и 37 гг. до н. э.) – соединение свадебного гимна и оды на рождение ребенка, который должен вернуть на землю Золотой век, использованная императором Константином (IV в.) при утверждении в империи христианства, в качестве доказательства того, что даже язычник предсказывал рождение Христа. Главным образом благодаря этой эклоге (и еще шестой книге «Энеиды», где он нарисовал Аид настолько образно, будто сам там бывал) Вергилий прославился в Средние века в качестве «Пророка язычников» и стал проводником Данте.
«Буколики» принесли Вергилию славу. Их читали, ценили, исполняли на сцене – народ рукоплескал. Теперь он – главная фигура нового литературного кружка, центр духовной жизни Рима.
В гражданских войнах, начатых из-за земли, сама земля была забыта, и, чтобы не умереть с голоду, Риму предстояло возродить сельское хозяйство. На какое-то время это стало государственной политикой. По заказу Мецената Вергилий в 36 г. до н. э. приступил к написанию поэмы о сельском хозяйстве. Семь лет трудов не пропали даром: «Георгики» стали поэтической вершиной римской эпохи и повлияли на экономическую политику Рима.
Последней поэмой Вергилия стала «Энеида» (29–19 гг. до н. э.) о взятии Трои греками и путешествии троянского царевича Энея в Италию, где он сплотил троянцев и латинов в единый народ, названный позже римлянами. Поэт занялся этим сюжетом по просьбе Августа, дабы возбудить в римлянах национальную гордость сказаниями о великих судьбах предков и убедить граждан, что Август – потомок Энея.
Вергилий написал сначала поэму в прозе, а затем по настроению разрабатывал отдельные эпизоды. Над стихами он работал самоотверженно. Часто сочинял одну строку в день, хотя с утра слагал и диктовал писцу их множество.
В 19 г. до н. э. 12 книг «Энеиды» были вчерне готовы, и автор предназначал еще три года на их отделку. Августу, настойчиво требовавшему показать творение, он прочел только три книги – вторую, четвертую и шестую.
Чтобы изучить на месте театр действия своей поэмы, поэт отправился в Грецию и Азию. В Афинах он встретил Августа, который вернул его в Италию. На пути в Рим Вергилий серьезно заболел и по прибытии в порт Брундизий скончался 21 сентября 19 г. до н. э. Умирая, он тщетно просил друзей подать ему ларец с рукописью «Энеиды», чтобы сжечь ее, и умолял не издавать ничего, что не издал бы он сам. Прах его был похоронен в Партинопее близ Неаполя.
По распоряжению Августа друзья бережно подготовили «Энеиду» к выходу в свет.
Поклонение, которым имя Вергилия было окружено при жизни, продолжалось и после смерти поэта: его изучали в школах, комментировали, издавали. Верили в него как в мага и чародея.
Велико влияние Вергилия было в Средние века. Любимым поэтом он оставался в эпоху Возрождения и классицизма. П. Ронсар, Л. Камоэнс, Т. Тассо, И. Шиллер, И. Гёте, В. Гюго, А. Франс и др. считали Вергилия «своим».