Он оказался среди тех ближних государевых людей, которым царь всея Руси Алексей Михайлович Романов завещал беречь царевича Петра, «яко зеницу ока». Это свидетельствовало, прежде всего, о полном доверии ближнему человеку, которому доверялась жизнь наследника престола.

Во время Стрелецкого бунта 1682 года ближний окольничий Федор Головин оберегал 10-летнего Петра Алексеевича от мятежных сторонников его родной (по отцу) сестры царевны Софьи. Уже тогда он дал совет царевичу опереться в борьбе за высшую власть на самый влиятельный и почитаемый в Русской православной церкви Троице-Сергиев монастырь.

Правительница Софья Алексеевна, вставшая над юными государями Петром и Иваном, послала Головина на берега Амура, в Даурию. Русский городок Албазин требовалось защищать от китайцев (маньчжур), армии которых не раз подступали к его стенам. Одновременно из Москвы удалялся влиятельный боярин, сторонник Петра I.

Из Москвы дипломата Ф.А. Головина отправили со статусом наместника Сибира, уполномоченного вести переговоры с Китаем и по пути собирать царские войска для обеспечения безопасности восточных границ царства. Прибыв на место, боярин Федор Головин для начала отразил нападение монгольских князей на Селенгинск, а в августе 1689 года в Нерчинске начал трудные переговоры с китайским посольством. Они закончились подписанием Нерчинского договора, который впервые установил государственную границу между Московским царством и Циньской империей. Ею стала река Горбица, становой хребет и река Аргунь, впадавшая в Амур. Городок-крепость Албазин тогда сохранить за собой не удалось.

Дипломат Федор Головин возвратился в Москву в феврале 1681 года, когда царевна Софья уже находилась в заточении в Новодевичьем монастыре, а «на царстве» сидели братья-соправители Петр I и Иван I. Младший из них был искренне рад возвращению близкого ему человека. Ближний боярин жалуется в генерал-кригс-комиссары. Тогда это был прообраз военного министра.

Головин участвовал в удачном втором Азовском походе, начальствуя по воле царя морскими силами. Затем командовал мореходной эскадрой, построенной на верфях в Воронеже и других южных городах. За овладение Азовом был награжден, помимо драгоценностей, вотчиной под Орлом с 37 крестьянскими дворами. По тем временам это было немаленькое имение.

Федор Алексеевич в 1697 году, как ближний боярин, возглавлял Оружейную, Золотую и Серебряную палаты. То есть был главным казначеем царства. Во время Великого посольства в Европу 1697–1698 годах был вторым послом (после Франца Лефорта), именуясь «генералом и воинским комиссаром, наместником Сибирским».

После возвращения из Европы Ф.А. Головин становится обладателем родового герба с девизом: «И советом, и мужеством». Ему вверяется вновь образованный Воинский морской приказ, и одновременно руководство Монетным двором.

Когда к августу 1699 года был создан сильный парусный Азовский флот, командование им вверяется генерал-адмиралу Ф.А. Головину. Свой адмиральский флаг он держал на 30-пушечном корабле «Крепость».

Когда в ноябре 1699 года Петр I приступил к созданию регулярной армии, главным центром набора и обучения новых солдатских полков стал Генеральный двор в селе Преображенском, который возглавлял ближний боярин Федор Головин. Работали и другие комиссии. С 1700 года Федор Алексеевич возглавляет Посольский и Ямский приказы, управлял Малороссией. Отличался «умной распорядительностью». Вел обширную переписку с царем Петром I.

В августе 1700 года, 19-го числа, Федор Алексеевич Головин первым в истории России производится в чин генерал-фельдмаршала. Одновременно он становится во главе 45-тысячной новонабранной регулярной армии для войны со Швецией, которая двинулась от Новгорода к крепости Нарве. В действительности же Головин армий не командовал, а «состоял при ней» как доверенное лицо самодержца.